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Rapports scientifiques volume 13, Numéro d'article : 12674 (2023) Citer cet article

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Dans les environnements marins, la sélection des hôtes, définissant la manière dont les organismes symbiotiques reconnaissent et interagissent avec leurs hôtes, est souvent médiée par la communication olfactive. Bien que les symbiotes adultes puissent sélectionner leurs hôtes en détectant des signaux chimiosensoriels, aucune information n'est disponible concernant le recrutement de larves symbiotiques, qui constitue une étape cruciale pour maintenir les symbioses au fil des générations. Cette étude examine la reconnaissance olfactive des hôtes étoiles de mer par les crevettes Zenopontonia soror adultes et le recrutement de leurs larves. Nous examinons les produits sémiochimiques qui influencent la sélection de l'hôte à l'aide d'extractions chimiques, d'expériences comportementales dans des olfactomètres et d'analyses par spectrométrie de masse. Après avoir décrit la population symbiotique et le développement embryonnaire des crevettes, nos résultats démontrent que les astérosaponines, traditionnellement considérées comme des défenses chimiques chez les étoiles de mer, sont spécifiques à l'espèce et jouent un rôle dans l'attraction des crevettes symbiotiques. Il a été constaté que les crevettes adultes étaient attirées uniquement par leur espèce hôte d'origine, Culcita novaeguineae, tandis que les larves étaient attirées par différentes espèces d'étoiles de mer. Cette étude fournit la première identification chimique d'un signal olfactif utilisé par les larves d'organismes symbiotiques pour localiser leur hôte en vue du recrutement. Ces résultats mettent en évidence l’importance de la communication chimique dans la médiation des associations symbiotiques, ce qui a des implications plus larges pour la compréhension de la dynamique écologique des écosystèmes marins.

Les relations symbiotiques, définies comme des associations étroites et durables entre deux espèces différentes, sont omniprésentes dans toute la biosphère1,2. L'impact d'un symbiote sur la condition physique de l'hôte varie en fonction de facteurs tels que le type de symbiose, le stade de développement du symbiote ou de facteurs de stress externes comme la pénurie alimentaire ou les changements environnementaux3,4,5. Cependant, les symbiotes perdent toujours un avantage de forme physique provenant de la relation symbiotique, ce qui entraîne souvent une forte dépendance à l’hôte1,6,7. La coévolution est fréquente dans les associations symbiotiques et conduit à des adaptations intrinsèques physiologiques, morphologiques et comportementales6,7,8,9. Un facteur clé qui entretient les relations symbiotiques entre générations est l’établissement d’une reconnaissance spécifique, permettant au symbiote de s’associer sélectivement à son hôte10.

La reconnaissance de l'hôte est obtenue grâce à une communication multimodale pilotée par divers stimuli tels que des signaux visuels, acoustiques et chimiques11,12. La détection chimique est considérée comme la forme de communication la plus courante dans les environnements marins13,14,15. Les signaux chimiques sont des métabolites spécifiques appelés écomones ou sémiochimiques13,14,15. Dans les relations interspécifiques, trois catégories d'écomones peuvent être distinguées : les allomones, les kairomones et les synomones. Ces molécules apportent des bénéfices respectivement à l’organisme producteur, à l’organisme récepteur, ou aux deux16. Comme le symbiote tire toujours un bénéfice de la symbiose, les molécules impliquées dans la reconnaissance de l'hôte sont soit des kairomones en associations parasitaires ou commensales, soit des synomones en relations mutuelles13.

Bien que la signalisation chimique joue un rôle crucial dans l’établissement de relations symbiotiques14,15,17,18,19, la nature chimique exacte de ces signaux reste largement méconnue dans les organismes marins. Actuellement, seuls quatre produits sémiochimiques différents de reconnaissance de l’hôte ont été identifiés jusqu’à présent dans les environnements marins 13,20,21,22. Ces molécules structurellement et fonctionnellement diverses comprennent les saponines triterpéniques amphiphiles impliquées dans l’association entre les concombres de mer et les crabes arlequins13 et l’amphikuemine hydrophobe agissant comme une synomone permettant la symbiose anémone de mer-poisson clown20. Par ailleurs, deux kairomones hydrophobes ont été récemment découvertes, les spinochromes produits par les oursins et reconnus par les crevettes symbiotiques22 et les anthraquinones qui permettent la reconnaissance entre les crinoïdes et les crevettes pistolet21. Ces cocktails de molécules sont des signatures chimiques spécifiques aux hôtes, permettant une sélection précise des hôtes par les symbiotes. En comparaison avec le grand nombre de kairomones identifiées dans l’environnement terrestre23 et compte tenu de la présence généralisée de symbioses dans les milieux marins, une multitude d’autres kairomones de reconnaissance d’hôtes attendent certainement d’être découvertes.